靈長(zhǎng)類(lèi)動(dòng)物具有復(fù)雜而多樣的社會(huì)結(jié)構(gòu)，從愛(ài)好獨(dú)居的紅毛猩猩，到夫妻雙雙把家還的白掌長(zhǎng)臂猿，再到坐擁“后宮”的葉猴和群婚的食蟹猴，靈長(zhǎng)類(lèi)的“婚戀觀”和“交際圈”大小有著天壤之別。是什么塑造了這種差異？

近日，由中外科學(xué)家組成的聯(lián)合團(tuán)隊(duì)，綜合了來(lái)自比較基因組學(xué)、生態(tài)學(xué)、古生物學(xué)、細(xì)胞生物學(xué)等多領(lǐng)域的證據(jù)，全面地還原了獨(dú)特珍稀的亞洲葉猴類(lèi)的自然史，嘗試回答什么才是社會(huì)結(jié)構(gòu)演化的驅(qū)動(dòng)因素。結(jié)果顯示，亞洲葉猴類(lèi)的社會(huì)結(jié)構(gòu)具有很強(qiáng)的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)，且受到歷史上環(huán)境事件的深刻影響。其中，群體的復(fù)雜化可能與寒冷驅(qū)動(dòng)的多巴胺通路和催產(chǎn)素通路的快速演化有關(guān)。

作為靈長(zhǎng)類(lèi)基因組計(jì)劃的形目之一，相關(guān)成果已經(jīng)以“Adaptations to a cold climate promoted social evolution in Asian colobine primates”（對(duì)寒冷氣候的適應(yīng)推動(dòng)亞洲葉猴的社會(huì)演化）為標(biāo)題的論文，發(fā)表在著名學(xué)術(shù)期刊《科學(xué)》（Science）上。

社會(huì)結(jié)構(gòu)演化：因地制宜還是祖宗之法？

圍繞靈長(zhǎng)類(lèi)社會(huì)結(jié)構(gòu)差異的原因，一直以來(lái)眾說(shuō)紛紜。過(guò)去的觀點(diǎn)認(rèn)為，環(huán)境對(duì)種內(nèi)“合作-競(jìng)爭(zhēng)”模式的選擇塑造了這種差異。舉例來(lái)說(shuō)，科學(xué)家們長(zhǎng)期用食物分布格局解釋狨猴類(lèi)的社會(huì)制度，認(rèn)為斑塊狀分布的食物資源造成雌性的分散，進(jìn)一步使雄性采取單配偶的繁殖策略。然而，這種解釋卻普遍存在反例，比如開(kāi)頭提到的采取不同社會(huì)模式的靈長(zhǎng)類(lèi)，均生活在熱帶雨林中，具有相似的食性。

如今，越來(lái)越多的線索表明，社會(huì)結(jié)構(gòu)受系統(tǒng)發(fā)育歷史的影響可能比想象中的更為顯著，即祖先社會(huì)模式會(huì)改變后代的演化基礎(chǔ)和演化路線，使整個(gè)類(lèi)群的演化軌跡呈現(xiàn)循序漸進(jìn)的階梯結(jié)構(gòu)。這也是“系統(tǒng)發(fā)育慣性”（Phylogenetic inertia）的一種表現(xiàn)。如果社會(huì)組織這樣的高級(jí)行為的演化確實(shí)呈現(xiàn)這種模式，那么它必然在基因組中留下了線索。然而此前，人們對(duì)靈長(zhǎng)類(lèi)社會(huì)行為在基因組層面的機(jī)制卻所知甚少。

為了通過(guò)比較研究檢驗(yàn)這兩種假說(shuō)，由西北大學(xué)齊曉光教授、李保國(guó)教授，昆明動(dòng)物所吳東東研究員、西澳大學(xué) Cyril C. Grueter研究員等主導(dǎo)的聯(lián)合研究團(tuán)隊(duì)將目光聚焦到了亞洲葉猴身上——它們的社會(huì)結(jié)構(gòu)既復(fù)雜多樣，又有跡可循，有可能成為回答這一問(wèn)題的良好案例。

從印度猴神到雪域精靈

亞洲葉猴類(lèi)在生物學(xué)上屬于靈長(zhǎng)目猴科疣猴亞科（Colobinae），是靈長(zhǎng)類(lèi)中一個(gè)重要而特殊的類(lèi)群。疣猴是以素食為主的猴類(lèi)，具有一副牛羊般的發(fā)達(dá)腸胃——作為猴子中特立獨(dú)行的純素食主義者，天天胡吃海塞難消化的樹(shù)葉，不多整幾個(gè)“胃”，練就一套“前腸發(fā)酵”（Foregut fermentation）的神功可不行。疣猴亞科包含非洲、亞洲兩大分支，本研究就囊括了亞洲葉猴的所有成員，也就是分類(lèi)學(xué)上的亞洲葉猴族（Presbytini），包括經(jīng)典葉猴（classical langurs）和奇鼻猴類(lèi)（odd-nosed monkey）兩大類(lèi)群。

其中，經(jīng)典葉猴包含了亞洲葉猴（Presbytis）、長(zhǎng)尾葉猴（Semnopithecus）、烏葉猴（Trachypithecus）三屬。它們中，既有在印度被尊為猴神哈奴曼化身，因此在街頭鬧市橫行無(wú)阻的長(zhǎng)尾葉猴（S.entellus），也有躲藏于深山，難睹真容的我國(guó)特有珍稀物種白頭葉猴(T. leucocephalus)。

而奇鼻猴類(lèi)四個(gè)屬都湊不出一個(gè)端正的鼻子。其中，以標(biāo)新立異的長(zhǎng)鼻和獨(dú)一無(wú)二的反芻著稱的長(zhǎng)鼻猴（Nasalis larvatus）、因尾巴短而顯得格格不入的豚尾葉猴（Simias concolor），都在印尼群島的熱帶雨林中過(guò)著與世隔絕的生活。色彩艷麗，眉清目秀的白臀葉猴（Pygathrix）分布更廣，棲息于東南亞被季雨林覆蓋的山谷內(nèi)。最后，便是家喻戶曉的金絲猴。在分類(lèi)上，它們隸屬仰鼻猴屬（Rhinopithecus），共計(jì)五個(gè)物種，其中有三種為我國(guó)特有。它們是一身標(biāo)志性“金絲”的川金絲猴（R. roxellana），僅分布于梵凈山，難得一見(jiàn)的黔金絲猴（R. brelichi），以及橫斷山脈高海拔地區(qū)的“雪域精靈”滇金絲猴（R. bieti）。它們的生活環(huán)境多樣，社會(huì)組織獨(dú)特，性情溫順，提供了研究非人靈長(zhǎng)類(lèi)的絕佳窗口。

物種不同家風(fēng)有異

這些亞洲葉猴“家風(fēng)”各異，有著不同的社會(huì)結(jié)構(gòu)，這也正是研究者盯上它們的原因。然而，為了方便比較研究，科學(xué)家們首先要將紛繁復(fù)雜的現(xiàn)象歸納為相對(duì)簡(jiǎn)單的模式。總結(jié)下來(lái)，亞洲葉猴的社會(huì)主要分屬四種模式：

第一類(lèi)，一雄多雌社會(huì)，以豚尾葉猴、絕大多數(shù)的經(jīng)典葉猴為代表。典型情況下，一只雄性和他的妻妾子嗣組成休戚與共的小團(tuán)體，在固定的家域活動(dòng)，并積極防范其他群體的入侵。

第二類(lèi)，多雄多雌社會(huì)，如喜山長(zhǎng)尾葉猴（Semnopithecus schistaceus）。這樣的社會(huì)規(guī)模通常大于一雄多雌社會(huì)，但也并非平等和諧的大家庭。雄猴之間有森嚴(yán)的等級(jí)劃分，領(lǐng)頭的雄猴產(chǎn)生的后代遠(yuǎn)多于其他個(gè)體。

第三類(lèi)，“重層社會(huì)”（multilevel society），金絲猴是其典型代表。社會(huì)的基本單元可以是一雄多雌組成的小家庭，也可以是單身男青年俱樂(lè)部。這些基本單元之間會(huì)通過(guò)頻繁的互動(dòng)組建成“分隊(duì)”，多個(gè)分隊(duì)還會(huì)繼續(xù)合并為共同活動(dòng)的社群，規(guī)?？蛇_(dá)數(shù)百只個(gè)體。這種結(jié)構(gòu)，與社會(huì)學(xué)中闡述的家庭構(gòu)成村落，村落組成市鎮(zhèn)的差序格局也有幾分相似。

最后，還有一些物種，兼有重層社會(huì)和一雄多雌社會(huì)的特征，被稱為“類(lèi)重層社會(huì)”（semi-multilevel society）。例如長(zhǎng)鼻猴在覓食期間是一雄多雌的小家庭，而夜間又喜歡“集體露營(yíng)”；白臀葉猴的小家庭聚集為重層社會(huì)的時(shí)間則更長(zhǎng)，持續(xù)整個(gè)雨季。

▲紅腿白臀葉猴（圖片來(lái)源：歐陽(yáng)冠來(lái)供圖）

理清了思路，但它們能反映怎樣的演化關(guān)系呢？這時(shí)，就需要查猴子們的家譜了。然而，圍繞亞洲葉猴的分類(lèi)，特別是經(jīng)典葉猴類(lèi)是否構(gòu)成單系這個(gè)問(wèn)題，學(xué)界并沒(méi)有達(dá)成一致。

重建亞洲葉猴家譜

為了獲得亞洲葉猴各類(lèi)群之間的演化關(guān)系，科學(xué)家們從亞洲葉猴所有七個(gè)屬里，各自挑選出一個(gè)代表物種，測(cè)序并組裝了七個(gè)物種的全基因組，并根據(jù)4992個(gè)直系同源組，結(jié)合最新的化石證據(jù)，構(gòu)建了目前最可靠的系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)。它解決了圍繞經(jīng)典葉猴類(lèi)的爭(zhēng)議，支持它和奇鼻猴類(lèi)在約750萬(wàn)年前分化，構(gòu)成亞洲葉猴的兩大族裔。至此，家譜落成，社會(huì)演化的規(guī)律便呼之欲出了。

研究發(fā)現(xiàn)，相較于隨機(jī)模型，社會(huì)結(jié)構(gòu)相關(guān)的參數(shù)具有很強(qiáng)的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)，且與“分步演化”模型契合得很好。根據(jù)演化節(jié)點(diǎn)的性狀重建，社會(huì)組織模式在演化中存在“慣性”，也就是確實(shí)會(huì)受到祖先社會(huì)模式的影響。亞洲葉猴的共同祖先最有可能采取一夫多妻制的社會(huì)結(jié)構(gòu)。隨后，葉猴類(lèi)大多承襲了祖宗之法，而奇鼻猴類(lèi)則開(kāi)始了家庭間的破冰活動(dòng)，進(jìn)入類(lèi)重層社會(huì)的世代。長(zhǎng)鼻猴和白臀葉猴是這一模式的代表，而豚尾葉猴則是特例，又逆轉(zhuǎn)回了一夫多妻的松散狀態(tài)。唯有金絲猴們堅(jiān)持走團(tuán)結(jié)路線，最終發(fā)展出了復(fù)雜的重層社會(huì)。這與非洲的獅尾狒（Theropithecus gelada）等從多雄多雌社會(huì)分裂形成重層社會(huì)的演化路線不同。這體現(xiàn)了社會(huì)結(jié)構(gòu)演化具有多種可能路徑。

但社會(huì)結(jié)構(gòu)同樣與環(huán)境因素存在著有趣的關(guān)聯(lián)，環(huán)境在亞洲葉猴的演化中又扮演了怎樣的角色呢？由于系統(tǒng)發(fā)育分析表明，社會(huì)結(jié)構(gòu)是一種相對(duì)穩(wěn)定的性狀，當(dāng)前的環(huán)境適應(yīng)和塑造演化的因素可能并不是一個(gè)物種經(jīng)歷的全部，因此，必須將時(shí)間撥回變化發(fā)生的時(shí)刻，從亞洲葉猴的演化歷史中尋找真相。

八百萬(wàn)年的家族史

生物學(xué)家們有兩臺(tái)時(shí)光機(jī)——厚厚的地層與代代相傳的基因組。從亞洲葉猴現(xiàn)在的生物地理數(shù)據(jù)出發(fā)，研究者們通過(guò)近年發(fā)現(xiàn)的化石所提示的歷史分布，和對(duì)古海平面、古地理、古氣候等大數(shù)據(jù)庫(kù)的挖掘，一點(diǎn)點(diǎn)拼湊出800萬(wàn)年來(lái)疣猴在亞洲的擴(kuò)散路徑；又通過(guò)對(duì)個(gè)體基因組的成對(duì)序列馬爾可夫共祖分析，還原了亞洲葉猴七屬七種在過(guò)去幾十萬(wàn)年間的有效種群大小變化。

新的結(jié)果挑戰(zhàn)了疣猴亞科經(jīng)北方進(jìn)入東亞的觀點(diǎn)，認(rèn)為它們是經(jīng)喜馬拉雅山南麓到達(dá)東亞、東南亞地區(qū)的。在此過(guò)程中，寒冷很可能對(duì)奇鼻猴類(lèi)的分化與社群增大起了重要作用——這些演化節(jié)點(diǎn)和奇鼻猴的祖先進(jìn)入橫斷山區(qū)的時(shí)間相吻合（600萬(wàn)年前后），暗示它們受到了該地劇烈的造山運(yùn)動(dòng)、轉(zhuǎn)變的季風(fēng)和晚中新世降溫（late Miocene cooling）的影響。

面對(duì)寒潮，長(zhǎng)鼻猴-豚尾葉猴支系選擇一路向南進(jìn)入古巽他大陸，并逐漸適應(yīng)了迥異的雨林環(huán)境，隨著后來(lái)海水上漲形成今日局限于島嶼的分布格局；而金絲猴、白臀葉猴的祖先則繼續(xù)在“北境”逗留（猴子祖先說(shuō)：印尼以北都算北方）。雖然今日白臀葉猴棲居于東南亞山地的常綠闊葉林中，但它們的歷史種群在更新世冰期的擴(kuò)張，以及相比長(zhǎng)鼻猴更加緊密的類(lèi)重層社會(huì)，顯示了它們?cè)?jīng)對(duì)相對(duì)寒冷氣候的適應(yīng)。金絲猴在亞洲葉猴分布區(qū)北緣的山地度過(guò)了大大小小的冰期，它們對(duì)高寒森林的適應(yīng)最為徹底，社群規(guī)模也空前龐大。因此，寒冷的氣候很可能驅(qū)動(dòng)了亞洲葉猴復(fù)雜社會(huì)的而形成。

“抱團(tuán)取暖”的分子機(jī)制

為了進(jìn)一步探究寒冷驅(qū)動(dòng)亞洲葉猴社群增大的基因機(jī)制，科學(xué)家們“還原”了奇鼻猴共同祖先的基因組，通過(guò)與其他亞洲葉猴、兩種非洲疣猴構(gòu)成的外群的全基因組比較，研究其編碼基因、保守非編碼序列的演化。

對(duì)編碼基因的正選擇與快速演化分析指向脂肪細(xì)胞分化、脂質(zhì)代謝通路，以及5-羥色胺為代表的神經(jīng)遞質(zhì)系統(tǒng)。前者說(shuō)明奇鼻猴類(lèi)確實(shí)經(jīng)歷了對(duì)寒冷的適應(yīng)，并可能通過(guò)脂肪組織精細(xì)調(diào)節(jié)產(chǎn)熱與散熱的平衡。后者則已被證實(shí)與哺乳類(lèi)的一系列社會(huì)行為有關(guān)。對(duì)保守非編碼區(qū)的演化速率研究同樣表明，與這些元件相關(guān)的基因多集中在能量代謝、神經(jīng)-內(nèi)分泌調(diào)節(jié)中。

根據(jù)這些初步結(jié)果的提示，研究者們聚焦于神經(jīng)-內(nèi)分泌通路，在奇鼻猴、葉猴共9個(gè)基因組間找到了2103個(gè)有關(guān)的直系同源基因。他們將其按功能上下游關(guān)系劃分為不同模塊，研究模塊內(nèi)基因的演化速率和社會(huì)結(jié)構(gòu)量化表征之間的相關(guān)性。結(jié)果顯示，涉及低溫代謝、免疫（可能和社會(huì)增大帶來(lái)的傳染病壓力有關(guān)）、神經(jīng)發(fā)育和信號(hào)傳遞等功能的模塊和社群大小有較強(qiáng)的非線性相關(guān)，其中，與催產(chǎn)素、多巴胺遞質(zhì)系統(tǒng)有關(guān)的改變格外引人注目。

在哺乳類(lèi)中，催產(chǎn)素和多巴胺具有強(qiáng)化母親與幼兒之間的紐帶的作用，而寒冷等惡劣氣候條件通常會(huì)造成親本投入的增加，如哺乳期的延長(zhǎng)。因此，很可能是寒冷環(huán)境對(duì)個(gè)體間依戀行為的選擇，驅(qū)動(dòng)了奇鼻猴類(lèi)神經(jīng)遞質(zhì)系統(tǒng)的快速演化，進(jìn)一步造成個(gè)體性情的轉(zhuǎn)變，使理毛、雄性間容忍（male tolerance）等一系列利于合作的行為增加，為更大更復(fù)雜的社群的形成奠定了基礎(chǔ)。

為檢驗(yàn)這一假設(shè)，研究者們選擇了生態(tài)行為學(xué)、分子和細(xì)胞生物學(xué)等多個(gè)入手點(diǎn)。首先，對(duì)不同奇鼻猴的觀察數(shù)據(jù)的量化比較確認(rèn)了一系列友好行為在一雄多雌、類(lèi)重層和重層社會(huì)中呈遞增態(tài)勢(shì)。其次，對(duì)催產(chǎn)素、多巴胺通路中的正選擇基因的功能驗(yàn)證，為這一差異提供了分子層面的解讀。例如，OXTR是重要的催產(chǎn)素受體蛋白，DRD1是多巴胺受體，它們?cè)谄姹呛镱?lèi)中均有特異的突變。被轉(zhuǎn)入人胚腎細(xì)胞后，奇鼻猴類(lèi)，特別是金絲猴的受體蛋白表現(xiàn)得比一雄多雌的葉猴更為靈敏，與蛋白結(jié)構(gòu)模擬顯示的更高配體親和力相吻合。這暗示以這兩種神經(jīng)遞質(zhì)為代表的神經(jīng)-內(nèi)分泌系統(tǒng)的重塑是亞洲葉猴形成更大、更穩(wěn)定社會(huì)的生理基礎(chǔ)，為后續(xù)研究指明了方向。

最后，我們終于可以回到當(dāng)初的問(wèn)題：造成靈長(zhǎng)類(lèi)社會(huì)結(jié)構(gòu)差異的是什么因素？答案是環(huán)境和系統(tǒng)發(fā)育兼而有之。在亞洲葉猴的案例中，環(huán)境劇變驅(qū)動(dòng)了社會(huì)結(jié)構(gòu)的快速演變，但系統(tǒng)發(fā)育慣性在漫長(zhǎng)的時(shí)間尺度中保持了該性狀的穩(wěn)定。當(dāng)然，異質(zhì)的環(huán)境無(wú)時(shí)無(wú)刻不在侵蝕著這種穩(wěn)定性，與世隔絕的明打威群島上回到祖先狀態(tài)的豚尾葉猴就是一例。這啟示我們，在這個(gè)運(yùn)動(dòng)不息的世界上，維持靜止是一件如此困難的事；但同時(shí)，一路走來(lái)的經(jīng)歷或多或少會(huì)成為你的一部分，不能用現(xiàn)狀解釋一切。自然界的故事每天都在被新的篇章覆寫(xiě)，但它們從未離去，只待有心人將它揀起，拼湊，娓娓道來(lái)。

本研究由西北大學(xué)李保國(guó)教授，昆明動(dòng)物所吳東東研究員，昆明動(dòng)物所Cyril C. Grueter研究員主導(dǎo)，與昆明動(dòng)物所、浙江大學(xué)醫(yī)學(xué)院張國(guó)捷教授，西北工業(yè)大學(xué)邱強(qiáng)教授，南京師范大學(xué)鄧成教授等合作完成。西北大學(xué)齊曉光教授、西北大學(xué)博士后武進(jìn)偉、趙蘭為論文共同第一作者。該研究獲得國(guó)家自然科學(xué)基金，陜西省科技廳創(chuàng)新人才推進(jìn)計(jì)劃-科技創(chuàng)新團(tuán)隊(duì)，西北大學(xué)優(yōu)秀人才培育專(zhuān)項(xiàng)，陜西省教育廳基礎(chǔ)研究計(jì)劃等支持。

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